15 августа 1945 года война для Японии закончилась и началась ее оккупация американскими войсками, выступавшими от имени Союзных держав. В Японии стали проводиться реформы, охватившие все стороны жизни страны и открывшие возможность для ее развития по демократическому пути. Были отменены законы о религиозных организациях и об охране общественного порядка, подавлявшие свободу совести, собраний, слова.
27 марта 1946 года епископ Николай (Оно) и Консистория Японской Православной Церкви обратились к Святейшему Патриарху Алексию I с прошением о воссоединении с Матерью-Церковью. 3 апреля Святейший Патриарх Алексий I сообщил епископу Николаю (Оно) об урегулировании этого вопроса. Однако каноническому устроению положения Японской Православной Церкви воспрепятствовало вмешательство в ее жизнь Штаба Верховного командования американской армии, осуществлявшей тогда оккупацию Японии. Дело было в том, что советником главнокомандующего при этом Штабе генерала Д. Мак-Артура служил полковник Борис Паш, сын митрополита Феофила (Пашковского; † 1950), возглавлявшего Митрополичий округ Северной Америки, находившийся с 1924 года в схизме, вне канонического общения с Матерью Русской Православной Церковью. Борис Паш по заданию митрополита Феофила, который был противником нормализации канонических отношений Митрополичьего округа с Московским Патриархатом, и осуществил отторжение от него Японской Православной Церкви.
5 апреля 1946 года, после пятилетнего перерыва, в Токио, в Воскресенском кафедральном соборе, открылся чрезвычайный Собор Японской Православной Церкви. Главным на Соборе был вопрос об отношениях с Матерью-Церковью (Московской Патриархией). В постановлении Собора указывалось: "Японская Православная Церковь, в соответствии с ее традицией и историей, признает Московскую Патриархию с ее вероучением и обрядами и сохраняет с ней дружеские тесные связи". Но в то же время в этом документе говорилось, что "Японская Православная Церковь для восстановления церковной деятельности, возобновления проповеди, образования священнослужителей полагается на руководство и помощь Американской Православной Церкви при посредничестве главного штаба Союзных держав".
В это время Московская Патриархия направила в Японию двух архиереев, чтобы они на месте сделали все необходимое для восстановления и развития церковной жизни. Архипастыри прибыли во Владивосток, чтобы оттуда отплыть в Токио, но американские военные власти не выдали им разрешения на въезд в страну. При посредничестве штаба оккупационных войск в Токио прибыл из Америки епископ Вениамин (Басалыга). В послании главы Митрополичьего округа митрополита Феофила от 4 ноября 1946 года говорилось: "Исходя из очевидной необходимости оказать поддержку нашей Сестре Японской Православной Церкви, Архиерейский Собор Православной Церкви в Америке единогласно выразил решение направить в Японию Преосвященного Вениамина, епископа Питсбургского и Западной Вирджинии, для рукоположения священников и ознакомления с внутрицерковными делами". Таким образом завязались отношения с американской митрополией. Недовольная этим и желавшая возобновления связей с Русской Православной Церковью группа верующих вместе с епископом Николаем (Оно) и священником Антонием Такаем отошли от Японской Православной Церкви. У подножия южной стороны холма, на котором возвышается "Николай-до", на земле, предоставленной Миссией, находилась Пушкинская школа, где учились дети русских эмигрантов. В ней на втором этаже оборудовали помещение для богослужений, поддерживая связи с Москвой.
В январе 1947 года, на Рождество, из Америки прибыл епископ Питсбургский и Западной Вирджинии Вениамин. Согласно записям апрельского 1946 года чрезвычайного Собора, территория Воскресенского кафедрального собора хотя и не пострадала от пожаров, но долгое время находилась в запустении. К тому же во время войны не было постоянных денежных поступлений, поэтому пришлось продать металлическую ограду собора и медные листы, покрывавшие его крышу. К концу войны в "Николай-до" оставалось всего лишь два священника и богослужения почти прекратились. Однако к 1949 году благодаря стараниям священников некоторых токийских приходов, которые стали приходить в "Николай-до", службы возобновились. Изменилась и атмосфера в соборе: с материка прибыло много русских, спасавшихся от коммунистического режима в Китае, среди оккупационных войск были люди с русскими и греческими корнями. Все они способствовали восстановлению церковной жизни. В декабре 1950 года по благословению епископа Вениамина был создан Тройственный комитет, в который вошли японцы, русские и греки. Целью комитета был сбор средств на ремонт собора, на приобретение церковной утвари и облачений для священнослужителей, а также помощь священникам во время богослужений. Средства поступали за счет продажи в соборе свечей, просфор, щедрые пожертвования делали прихожане-иностранцы. Кроме того, в Америке был образован Комитет помощи Японской Православной Церкви и оттуда ежегодно присылали ладан, свечи, церковную утварь и другие необходимые вещи.
Благодаря всему этому церковная жизнь наладилась и стала постепенно развиваться. При Воскресенском соборе открыли "Николай гакуин" (Никольскую школу), где преподавали русский и английский языки. 13 февраля 1950 года стало днем основания Общества утренней зари. После войны вместе с демократизацией японского общества рос интерес к христианству и многие молодые люди стали переступать порог церкви. В Обществе утренней зари для такой молодежи, ищущей истинный путь в жизни, каждую среду проводились занятия по изучению Священного Писания, а каждый четверг изучались догматы православного вероучения. Когда число членов Общества, в котором первоначально было всего шесть человек, достигло пятидесяти, началась его благотворительная деятельность, заключавшаяся в оказании материальной помощи людям, пострадавшим от стихийных бедствий, довольно частых в Японии. Некоторые члены Общества принимали Крещение, поступали в Духовную семинарию, после многолетнего перерыва открывшуюся в "Николай-до" 7 октября 1954 года.
В сентябре 1952 года православная молодежь приходов японской столицы образовала Токийское молодежное общество и дважды в месяц, по воскресеньям, устраивала в "Николай-до" собрания, на которых молодые люди изучали Священное Писание и православное церковное пение. Выходивший один раз в месяц орган Токийского молодежного общества - журнал "Соль земли" стал связующим звеном для православных молодых людей Японии.
В Воскресенском кафедральном соборе начало свою деятельность сестричество, основу которого заложили в 1951 году верующие иностранки. После войны прихожанами "Николай-до" стали богатые люди, приехавшие с материка, военные из штаба оккупационных войск. Их жены и русские женщины, жившие в Токио с довоенных времен, объединились в сестричество. К ним присоединились японки из токийских приходов, и 24 января 1952 года было создано Объединенное сестричество. На Соборе 1951 года было решено провести праздник в память 90-летия со дня прибытия в Японию святителя Николая. На праздник, для успешного проведения которого очень постарались женщины "Николай-до", собрались православные христиане со всей Японии. С того времени послевоенная церковная жизнь наладилась и в "Николай-до" сама обстановка, по выражению прихожан, стала светлее.
Собор 1952 года вынес постановление о создании религиозного юридического лица "Японская Православная Церковь Христова", и под этим названием она была зарегистрирована 9 июня 1953 года.
28 июля 1953 года вернулся в США Владыка Вениамин, так много сделавший для Японской Церкви, на замену ему прибыл епископ Ириней (Бекиш). Владыка Ириней немедленно начал объезд всех японских приходов. По его инициативе 7 сентября 1954 года, как было сказано выше, возобновила свою деятельность по подготовке священнослужителей семинария "Николай-до". Для умиротворения обстановки в "Николай-до" епископ Ириней 27 мая 1954 года, в Великую Субботу, созвал примирительное собрание прихожан, в результате чего в собор вернулись некогда отошедшие от него верующие вместе с епископом Николаем (Оно). В том же 1954 году, с сентября, в "Николай-до" каждую субботу стали проводиться занятия по изучению на русском языке Священного Писания и церковного пения.
На Соборе 1957 года было решено отметить 100-летие со дня прибытия в Японию святителя Николая и был составлен план проведения торжеств в 1961 году.
На смену Владыке Иринею в январе 1960 года из Америки прибыл архиепископ Никон (Греве). Он прослужил в "Николай-до" всего два года и по состоянию здоровья вынужден был вернуться в Соединенные Штаты. При нем был образован Комитет поддержки собора взамен распущенного в феврале 1960 года Тройственного комитета, внесшего большой вклад в создание материальной базы "Николай-до". Причиной роспуска этого комитета стало резкое снижение числа русских прихожан: в конце 1950-х - начале 1960-х годов одни русские семьи вернулись в СССР, другие уехали в Америку либо в Австралию. Многим из них Церковь помогала пройти все формальности, связанные с выездом из Японии.
После архиепископа Никона в Воскресенском кафедральном соборе короткое время служил американский епископ Амвросий, а 1 ноября 1962 года в Японию прибыл из митрополии Владыка Владимир (Нагоский), назначенный епископом Киотоским. Он возглавлял Японскую Православную Церковь десять лет, до 1972 года.