Для интересов митрополита и церковных властей было собственно безразлично решение поставленного царем вопроса о том: быть ли на Руси аристократической или демократической монархии? Но они не могли не протестовать, по нравственным побуждениям, против сопровождавших политику опричнины бесчеловечных жестокостей Ивана Васильевича, хотя в засвидетельствованных историей случаях протеста иерархов за побуждениями нравственными сознательно или подсознательно скрывались, может быть, и чисто сословные симпатии и бытовые привычки. После двухлетнего с небольшим управления митрополией, старец Афанасий добровольно удалился с кафедры снова в Чудов монастырь (16 мая 1566 г.). В июле месяце того же года царь предложил собору епископов избрать в митрополиты казанского архиепископа Германа.
Он известен своим миссионерским подвигом в Казани. Об этом избрании рассказывает один кн. Курбский. Герман долго не соглашался принять митрополичий сан, но был "принужден" царем и собором. Через два дня нареченный митрополит имел с царем беседу, во время которой увещевал его оставить свои гонения и жестокости. Узнав об этом, приверженцы царя будто бы усердно молили его разжаловать новоизбранного Германа, как дурного советника, грозящего связать государя еще большей неволей, чем в какой он был у Сильвестра и Адашева. Иван Васильевич внял голосу своих приближенных и изгнал св. Германа из митрополичьих палат со словами: "ты еще и на митрополию не возведен, а уже связываешь меня неволею". Нужно заметить, что Герман происходил из боярской фамилии Садыревых-Полевых, потомков князей смоленских. Понятно, что по первым же его словам царь заподозрил в нем единомышленника старобоярской партии. Но, избежав с своей точки зрения ошибки в выборе св. Германа, Иван Васильевич впал снова в ту же ошибку, заменив его Соловецким игуменом Филиппом.
Филипп также происходил из боярского рода Колычевых. Отец его был ближним боярином при великом князе Василии Ивановиче и заседал в боярской думе, и сам Филипп (Феодор) молодость провел при Дворе. В Соловках он зарекомендовал себя необыкновенными хозяйственными способностями. Посетив Москву (1550-51 гг.), игумен Филипп заслужил особое расположение царя Ивана Васильевича, который ради его сделал целый ряд щедрых пожалований и драгоценных пожертвований Соловецкой обители. Может быть, в надежде на силу этих щедрот, царь теперь и ожидал найти в Филиппе молчаливого участника в его политике. Но оказалось как раз наоборот.
Историю св. Филиппа мы узнаем из его жития, написанного лет двадцать спустя после его смерти. Житие, как заметил еще Карамзин, страдает некоторыми хронологическими и другими несообразностями и часто приводит буквальные речи Филиппа, которые, вероятно, сочинены самим автором, в чем и нельзя сомневаться, напр., относительно речи Филиппа, убеждающей царя не учреждать опричнины, тогда как последняя учреждена ранее митрополита Филиппа. Писатель жития не лишен был литературного таланта и этим отчасти, может быть, увлекался. Таким образом, мы не можем ручаться за полную точность изложенных в житии подробностей конфликта между митрополитом и царем. Вызванный в Москву и обласканный царской милостью, Филипп сначала отказался от принятия предложенного ему сана, но, будучи понуждаем царем и собором, откровенно поставил с своей стороны условием отмену опричнины; "а не отменит (царь), ему — Филиппу — митрополитом быть невозможно; а если его и поставят в митрополита, он затем оставит митрополию". Кажется, этого было бы достаточно для того, чтобы Иван Васильевич разочаровался в кандидате на митрополию, но, как говорится в житии, по челобитью епископов он отложил свой гнев и дозволил посвятить Филиппа в митрополита также с условием, "чтобы он в опричнину и в царский домовый обиход не вступался и после поставления не оставлял бы митрополии из-за того, что царь не отменил опричнины". И Филипп дал на это свое согласие, после чего и был поставлен в митрополита 25 июля 1566 г.
Прошло в мире не более года. В июле 1567 г. царь начал производить страшные пытки и казни по поводу перехваченных писем польского короля к некоторым из бояр. Гонимые искали заступничества у митрополита, и он решил обратиться к царю с пастырским увещанием. Тайная беседа его с царем не усмирила последнего, а только убедила, что митрополит сторонник бояр. Гнев царя на митрополита получил огласку. Как и всегда нашлись оппортунисты, готовые выслужиться пред сильнейшей стороной за счет своего ближнего. Новгородский архиепископ Пимен, Пафнутий Смоленский, Филофей рязанский и царский духовник, сингелл Благовещенский Евстрафий, занялись наушничеством на митрополита. Митр. Филипп, поняв, что потерял доверие царя, решил нарушить свой обет молчания в виду непрестанных казней жертв царской подозрительности. В марте 1568 г. митрополит обратился к Ивану Васильевичу в Успенском соборе с открытым обличением в несправедливых жестокостях. "Филипп"!, — пригрозил митрополиту царь, — "не прекословь державе нашей, да не постигнет тебя мой гнев". Но Филипп уже твердо встал на дорогу героя и в один из ближайших воскресных дней в том же Успенском соборе снова разразился обличениями против царя, выведшего его из терпения. Царь Иван и придворный штат опричников были одеты в свою раздражающе маскарадную форму: черные кафтаны и высокие шлыки. Царь подошел к митрополичьему месту и ждал благословения. Митр. Филипп, как бы не замечая его, пристально смотрел на образ Спасителя. Придворные обратили внимание святителя на смиренную фигуру царя: "Владыко, Государь пред тобою, благослови его". Тогда, взглянув на Ивана Васильевича, Филипп с пастырским дерзновением и гневным пафосом произнес: "В сем виде, в сем одеянии странном не узнаю царя православного! Не узнаю его и в делах государственных. Кому поревновал ты, приняв сей образ и изменив свое благолепие? Государь, убойся суда Божия: на других ты закон налагаешь, а сам нарушаешь его. У татар и язычников есть правда: на одной Руси нет ее. Во всем мире можно встречать милосердие, а на Руси нет сострадания даже к невинным и к правым. Мы здесь приносим бескровную жертву за спасение мира, а за алтарем без вины проливается кровь христианская. Ты сам просишь у Бога прощения в грехах своих, прощай же и других, погрешающих пред тобою..." "Филипп, — воскликнул царь, — ужели ты думаешь изменить нашу волю? Лучше бы тебе быть единомысленным с нами". "Тогда суетна была бы моя вера", возразил митрополит; "я не о тех скорблю, которые невинно предаются смерти, как мученики; я о тебе скорблю, пекусь о твоем же спасении". С каждым словом гнева и правды. св. Филипп все более и более рисковал своим положением и даже жизнью, но вместе с тем все более и более выигрывал в своем нравственном авторитете пред лицом предстоявшего народа. Царские угодники постарались было сокрушить эту духовную броню, окружавшую личность митрополита. Врагами митрополита оказались, по евангельскому выражению, "домашние его". Вышепоименованные недруги святителя из иерархии подготовили для него эффектную сцену позора. Тут же в соборе, выдвинули заранее подученного благообразного отрока, чтеца домовой митрополичьей церкви, с гнусной клеветой на митрополита. "Царя укоряет, а сам творит такие неистовства", язвительно заметил Пимен Новгородский. Зная, чего добивается этот честолюбивый плебей (из постриженников Белозерских), митрополит отвечал Пимену: "Ты домогаешься восхитить чужой престол, но скоро лишишься и своего", а отрока, который вслед затем признался, что говорил все по принуждению и из страха, простил и благословил. Все же после этого падение Филиппа было только вопросом времени. Допросы и пытки митрополичьих бояр не дали царю достаточных оснований для его свержения. Пришлось ждать нового повода.